Située non loin de la Tour du Bourreau, la Porte Saint-Jean tire son nom de la Chapelle Saint-Jean, chapelle qui était située à proximité de la Cathédrale de Vannes et qui a été détruite en 1856. Elle porta aussi les noms de Porte du Mené, Porte du Bourreau, Porte de l'Âne et Porte du Nord.

Au dessus de la porte se trouve une plaque de pierre posée en 1912 par les "Amis de Vannes". Cette association de défense de patrimoine vannetais souhaitait répondre à une ancienne volonté des Etats de Bretagne de placer au dessus de cette porte le blason du Royaume de France entouré des armoiries du Duc de Chaulnes, des armoiries de Lavardin de Beaumanoir, des armoiries du comte de Lannion ainsi que celles de la ville de Vannes. Il faut savoir que le Duc de Chaulnes était le Gouverneur de la Bretagne. de Lavardin de Baumanoir était le Lieutenant Général et le comte de Lannion était le Gouverneur de Vannes.

Cette porte a été réouverte en 1688 par l'architecte vannetais François Cosniera. En effet, elle avait été fermée vers 1350.

La partie des remparts allant de la Porte Prison à la Porte Saint-Jean a été classée au titre des monuments historiques le 26 novembre 1956.